Abstract

Prevalence of enteric bacterial pathogens isolated from overseas travelers between 2015 and 2017

Jung Su-Mi, Kim Nan-Ok, Yun Young Sun, Hong Sahyun, Kang Byung Hak, Kim Jae Ok
Division of Bacterial Diseases, Center for Laboratory Control of Infectious Diseases, KCDC
Nam Jeong-Gu, Oh Chang Hyun
Inchon Airport National Quarantine Station, KCDC

Background: This study aimed to determine the characteristics of pathogens acquired during overseas travel according to species, as well as the age and country of the travelers concerned, using National Surveillance Data (Enter-Net). These data may assist preventing the introduction of exotic diseases into Korea.
Methodology: Rectal swabs taken from 9,228 overseas travelers with diarrhea were collected to identify pathogenic bacteria at the Incheon Airport Quarantine Office, from January 2015 to December 2017. Pathogenic bacteria were analyzed according to travelers’ age and countries visited. Identification and analysis of the pathogens were undertaken using the National Institute of Health Diagnostic Laboratory Guideline (2005).
Results: Among 9,228 specimens, diarrhea-causing pathogenic bacteria were isolated in 7,877 specimens (85.4%). The isolation rate was highest during the holiday seasons (January, February, July, and August). Among the pathogenic bacteria, pathogenic E. coli showed the highest isolation rate (89.4%). The isolation of pathogenic bacteria by country visited showed the highest rates related to the Philippines, China, Laos, Vietnam, Indonesia, Cambodia, and the UAE.
Conclusion: Hygiene education for people traveling to the East-Asian counties identified should be provided, and ongoing monitoring for pathogens is required. Moreover, an efficient information and surveillance system for infection prevention should continue.

Keywords: Gastroenteritis, Surveillance, Traveler's Diarrhea, Enteric Bacterial Pathogen, Travel


들어가는 말

국제 유동인구 증가와 더불어 여행객 증가로 인해 한국인의 해외 출국과 외국인의 입국 규모는 해마다 증가하는 추세이다. 인천공항을 통해 출국한 내국인 수는 2015년에 1,931만 명, 2016년 2,238만 명, 2017년 2,649만 명으로 매년 증가하였으며, 입국한 여행자 수는 같은 기간 각각 1,323만 명, 1,724만 명, 1,333만 명으로 확인되었다[1]. 급성설사질환은 전 세계적으로 가장 흔한 수인성식품매개질환 중 하나로, 일부 보고에서는 개발도상국으로 여행하는 사람들의 20∼50%가 설사를 경험한다고 추정하고 있다[2-6]. 대부분의 경우는 특별한 치료 없이 수일 내에 호전되지만 정도와 상관없이 여행에 장애가 되기도 하며, 간혹 노약자, 환자 등 면역력이 저하된 경우, 생명을 위협하는 심각한 문제를 초래할 수 있다. 또한 여행자를 통해 지역사회에 풍토병으로 설사를 유발하는 병원체가 다른 지역사회로 퍼질 수 있으므로, 여행자의 급성설사질환은 중요한 공중보건 문제이다[7-8].
이 글에서는 2015년부터 2017년까지 인천국제공항을 통해 입국한 여행자 중 설사, 복통, 구토 등의 급성설사질환 증상을 호소하는 사람을 대상으로 주요 원인 병원체로 주목되는 세균 5개 균속(Vibrio spp., Salmonella spp., Shigella spp., Pathogenic E. coli, Campylobacter spp.)에 대한 검사를 수행하여 연도별 발생현황 및 병원체 분포를 소개하고자 한다.


몸 말

2015년부터 2017년까지 해외로부터 인천공항을 통하여 입국하는 여행자 중 설사, 복통, 구토 등의 위장관계 감염증상을 호소하는 사람은 2015년 7,391명, 2016년 10,329명, 2017년 28,309명으로 점차 증가하였다. 확인 검사를 위하여 직장 채변(rectal swab) 방법으로 2015년 1,504건, 2016년 2,008건, 2017년 5,716건의 검체를 채취하였다(Figure 1A). 검체는 증균 후 선택배지를 이용하여 병원체를 분리하였고, 유전학적, 생화학적 및 혈청학적 검사를 통해 최종 확인 동정하였다[9]. 대상 병원체는 주요 검역 및 법정감염병 병원체 5종 병원성비브리오균(Vibrio spp.), 살모넬라균속(Salmonella spp.), 세균성이질균속(Shigella spp.), 병원성대장균(Pathogenic E. coli), 그리고 캄필로박터균속 (Campylobacter spp.)을 선정하였다. 살모넬라균속(Salmonella spp.)과 세균성이질균속(Shigella spp.)의 경우 검체를 MacConkey 배지에 배양한 다음, 의심되는 집락을 tryptic soy agar(TSA)에 계대 배양하여 자란 집락을 API 20E kit(bioMerieux, Marcy I'Etoile, France)를 이용하여 Salmonella spp. 또는 Shigella spp.를 확인하였다. 살모넬라균속(Salmonella spp.) 또는 세균성이질균속(Shigella spp.)을 생화학 동정, O항원 혈청형을 확인하였다. 병원성대장균(Pathogenic E. coli)은 PCR기법을 통해 장출혈성 대장균(Enterohemorrhagic E. coli; EHEC), 장독소성 대장균(Enterotoxigenic E. coli; ETEC), 장병원성 대장균(Enteropathogenic E. coli; EPEC), 장침습성 대장균(Enteroinvasive E. coli; EIEC), 그리고 장흡착성 대장균(Enteroaggregative E. coli; EAEC)의 검출을 확인하였다. 장염비브리오균(V. parahaemolyticus)의 분리를 위해서는 검체를 thiosulfate citrate bile salts sucrose(TCBS) 배지에 배양한 후, TSA에 계대하여 자란 집락을 API 20E kit(bioMerieux)를 이용하여 동정하였다. 캄필로박터균속(Campylobacter spp.)의 경우 modified Campylobacter blood free selective agar(mCCDA) 배지에 접종하여 미호기성 조건(5% O2, 10% CO2, 85% N2)으로 42℃에서 48시간 배양한 후, API CAMPY kit (bioMerieux)를 이용하여 생화학 동정 및 PCR 기법을 통해 분자생물학적 동정을 하였다.
월별 분리 현황을 살펴보면, 2015년은 1월 31.0%(466건), 2월 19.2%(289건), 8월 9.9%(149건) 순으로 가장 높았고, 2016년에는 8월 16.1%(323건), 7월 15.0%(302건), 2월 12.5%(250건), 2017년에는 8월이 14.6%(832건), 2월 12.5%(716건), 7월 11.8%(674건) 순으로 방학과 휴가가 포함되어있는 1∼2월과 7∼8월에 높은 검체 채취율을 보였다. 연도별로 1∼2월과 7∼8월간의 분리율(건수)을 비교해보면 2015년 1∼2월 50.2%(755건), 7∼8월 14.9%(224건)로 겨울에 집중했던 검체 채취율이 2016년에는 1∼2월 16.2%(325건), 7∼8월 31.1%(625건), 2017년 1∼2월 19.1%(1,089건), 7∼8월 26.3%(1,506건)로 점차 여름에 높아지는 경향을 보였다(Figure 1A).
성별 발생 비율은 2015년에 남성 50.1%(753명), 여성 48.8%(734명), 미상 1.1%(17명), 2016년에 남성 49.7%(998명), 여성 50.3%(1,010명)로 성별에 따른 차이가 없었지만 2017년에는 남성 46.4%(2,654명), 여성 53.6%(3,062명)로 여성의 비율이 유의하게 높아졌다(Figure 1B). 연령대는 분포율이 높은 순으로 보면 2015년에 20대 38.6%(581명), 30대 19.6%(295명), 10대 14.3%(215명)이었고, 2016년 20대 43.6%(876명), 30대 19.4%(390명), 10대 15.4%(309명) 그리고 2017년에 20대 46.5%(2,660명), 30대 18.7%(1,067명), 10대 15.3%(872명)로 2015∼2017년 모두 20대가 가장 많았고 다음으로 30대, 10대, 40대, 50대, 60대, 10세 미만, 70세 이상 순의 분포율을 보였다(Figure 1C).
설사질환 원인 세균 5종(Vibrio spp., Salmonella spp., Shigella spp., Pathogenic E. coli, Campylobacter spp.)이 검출된 검체는 총 7,877건(2015년 1,099건, 2016년 1,432건, 2017년 5,346건) 이었다. 설사질환 원인 세균별 검출률을 살펴보면 2015년 병원성대장균 88.9%(977건), 캄필로박터균속 5.0%(55건), 비브리오균속 4.2%(46건), 세균성이질균속 1.5%(16건), 살모넬라속균 0.5%(5건) 이었고, 2016년 병원성대장균 90.9%(1,302건), 비브리오균속 4.9%(70건), 캄필로박터균속 1.9%(27건), 살모넬라속균 1.3%(18건), 세균성이질균속 1.0%(15건) 순이었으며, 2017년 병원성대장균 89.1%(4,762건), 비브리오균속 5.4%(290건), 캄필로박터균속 3.6%(191건), 살모넬라속균 1.4%(75건), 세균성이질균속 0.5%(28건)으로 3년 연속 병원성대장균의 검출율이 88.9～90.9%로 가장 높았다(Figure 2).
2015～2017년 위장관계 감염 증상을 호소하는 입국자들이 여행한 국가는 아시아, 유럽, 아프리카, 아메리카, 오세아니아 대륙 등 34개국으로, 2015년에 베트남, 캄보디아, 인도네시아, 중국, 아랍에미리트, 홍콩, 필리핀, 카타르, 에티오피아, 태국 순으로 많았고, 2016년에는 라오스, 중국, 인도네시아, 베트남, 필리핀, 아랍에미리트, 태국, 미얀마, 카타르, 캄보디아 순으로, 2017년에는 필리핀, 중국, 라오스, 아랍에미리트, 태국, 베트남, 네팔, 카타르, 대만, 에티오피아 순으로 많았다. 그 중 대표적으로 3년간 검체 수가 많은 순으로 7개국(필리핀, 중국, 라오스, 베트남, 인도네시아, 캄보디아, 아랍에미리트)을 선별하였다. 2015년의 분리율(건수)은 베트남 18.8%(282건), 캄보디아 17.1%(257건), 인도네시아 11.4%(172건), 중국 8.4%(127건), 아랍에미리트 4.6%(69건), 필리핀 3.2%(48건), 라오스 0.4%(6건) 순으로 높았으며, 2016년에는 라오스 21.7%(435건), 중국 14.8%(298건), 인도네시아 9.2%(184건), 베트남 5.0%(100건), 필리핀 4.9%(98건), 아랍에미리트 3.9%(79건), 캄보디아 1.2%(25건) 순으로 많았다. 2017년에는 WHO에서 필리핀을 콜레라 오염국으로 지정하여 검역 강화와 함께 필리핀 여행객으로부터의 분리율이 급증하여 53.3%(3,049건)로 높아졌고, 중국 14.7%(839건), 라오스 9.3%(533건), 아랍에미리트 2.9%(164건), 베트남 2.5%(143건), 캄보디아 0.7%(40건), 인도네시아 0.2%(14건) 순으로 분리율이 높았다(Figure 3).
최근 3년간 분리된 병원체별 국가 분포를 살펴보면, 여행자 설사원인 세균으로 가장 많은 분포를 차지하고 있는 병원성대장균은 2015년에 베트남 16.0%(240건), 캄보디아 15.5%(233건), 인도네시아 10.2%(154건)로 가장 많이 분리되었고, 2016년에는 라오스 21.3%(427건), 중국 13.6%(274건), 인도네시아 8.3%(167건) 순으로, 2017년에는 필리핀 47.0%(2,685건), 중국 13.8%(786건), 라오스 8.9%(510건) 순으로 분리되었다. 병원성대장균에서 특히 제1군 법정감염병인 장출혈성대장균(EHEC)은 2015년에 중국과 인도 여행자로부터 각 1건씩 분리되었고, 2016년에는 사우디아라비아에서 1건, 2017년에는 필리핀 8건, 대만 2건, 중국, 라오스, 아랍에미리트, 태국에서 각 1건씩 총 14건이 분리되었다. 비브리오균속은 제1군 법정감염병인 콜레라균(V. cholerae O1 Ogawa, ctx+)이 2017년에 필리핀 3건, 중국 1건으로 총 4건이 분리되었고, 비응집 콜레라균(V. cholerae non-O1, non-O139)은 2015년에 인도네시아 2건, 베트남 1건, 2016년에 중국 2건, 베트남 1건, 2017년에 필리핀 14건으로 가장 많았고, 베트남 7건, 중국 5건, 아랍에미리트, 태국, 카타르 각 1건씩 총 29건이 분리되었다. 또한 제3군 법정감염병인 비브리오 패혈증균(V. vulnificus)은 2016년에 중국 여행자로부터 1건 분리되었다. 살모넬라균속은 제1군 법정감염병인 장티푸스균(S. Typhi)이 2017년 러시아 여행자로부터 1건 분리되었고, 또한 제1군 법정감염병인 파라티푸스균(S. Paratyphi)은 2016년에 말레이시아 1건, 2017년에 필리핀 여행자로부터 1건 분리되었다. 제1군 법정감염병인 세균성이질균은 S. flexneri(B)가 2016년에 인도네시아, 카타르, 캄보디아 여행자로부터 각 1건씩 분리되었고, 2017년에 필리핀 4건, 캄보디아 2건, 중국, 아랍에미리트, 프랑스에서 각 1건씩 총 9건이 분리되었다. S. boydii(C)는 2017년에 이티오피아에서 1건 분리되었으며, S. sonnei(D)는 2015년에 베트남과 필리핀이 각 4건씩, 캄보디아 3건, 중국과 인도네시아가 각 2건씩, 아랍에미리트 1건으로 총 16건이 분리되었고, 2016년에는 라오스 3건, 중국, 인도네시아, 싱가포르에서 각 2건씩, 필리핀, 말레이시아, 브라질에서 각 1건씩 총 12건 분리되었다. 마지막으로 캄필로박터균속은 2015년에 캄보디아 18건, 베트남 13건, 인도네시아 9건 순으로 많았고, 2016년에 라오스와 인도네시아에서 각 4건씩, 베트남, 필리핀, 아랍에미리트, 미얀마에서 각 3건씩 분리되었다. 2017년에는 필리핀 123건, 중국 15건, 라오스 11건 순으로 분리되었다.


맺는 말

해외여행 관련 질환 감시의 대표적인 질병감시망(GeoSentinel)은 국제여행학회(International Society of Travel Medicine)와 미국 질병관리본부가 협력하여 1995년부터 세계적인 여행 관련 질병감시를 수행하고 있다[10]. 우리나라는 GeoSentinel과 같이 해외여행과 관련하여 해외 유입 전염병을 감시하는 체계는 아직 없으나, 급성 설사질환 실험실 감시사업(Enter-Net)의 일환으로 인천공항을 통해 입국하는 해외여행자를 통해 국내로 유입되는 수인성 감염병 중 5개 균속(Vibrio spp., Salmonella spp., Shigella spp., Pathogenic E. coli, Campylobacter spp.)에 대한 감시사업을 매년 수행하고 있다. 조사 결과 제1군 법정감염병을 포함하는 5개 병원체 속은 주로 아시아 국가에서 감염된 것으로 나타났다. 이러한 결과는 개발도상국 중 아시아 지역과의 관광을 포함한 교류가 상대적으로 많기 때문으로 판단된다. 이 조사의 결과는 해외 발생 감염질환의 국내 유입 및 확산 방지, 여행 지역별 감염병 예방 및 홍보, 그리고 실험실 감시체계 보완을 위한 기초자료로 활용될 것이며, 향후 해외여행자들이 감염되는 경로나 감염 위험에 어느 정도 노출되었는지 등에 대한 추가 조사가 필요할 것이다. 이러한 감시사업과 더불어, 질병관리본부에서는 해외여행 질병정보센터 홈페이지(http://travelinfo.kdca.go.kr/)를 운영하면서 해외여행 관련 건강정보로 주요 전염병 발생 국가와 감염병 발생지역 방문 시 주의사항 등의 정보를 제공하고 있다. 국가별로 제공되는 주의사항은 미국 질병관리본부에서 제공하는 내용을 바탕으로 정리하여 제공하고 있다. 앞으로도 해외유입 급성설사 원인을 규명하고 관리하기 위해서는 지속적인 감시체계 운영 및 적극적인 검역조사를 통해 축적된 자료를 분석하여 필요한 정보를 제공함으로써 감염병 예방에 활용할 수 있도록 발전시켜 나가야 할 것이다.


참고문헌


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9. Korea Centers for Disease Control and Prevention. Infectious Disease Laboratory Diagnosis; Disease-Specific Protocol. 3rd ed. 2005.
10. International Society of Travel Medicine. GeoSentinel-the global surveillance network of the ISTM and CDC. [cited 2010 June 1]; Availble from: URL: http://www.istm.org/geosentinel/main.html